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终于有一天，人类向日渐增多的血族和狼族宣战，这两个族群遭到大肆围剿与屠杀，人类取得绝对的优势。塞琳娜（凯特·贝金赛尔 Kate Beckinsale 饰）和约翰也在这场浩劫中遭难，当她再次醒来时，却发现自己被名为抗原研究所的机构囚禁起来，编号实验品1号。她奋力突破了束缚，根据共视的能力在黑暗的都市中寻找实验品2号——约翰。途中她遭遇血族的同伴相助以及狼人的袭击，当她找到被狼人们追逐的实验品2号时却发现，眼前竟是一个从没见过面但有着极为恐怖力量的小女孩——伊薇（英迪娅·埃斯利 India Eisley 饰），而她是血族与狼族的混血儿。 在这个陌生的时代，塞琳娜注定继续过着血雨腥风的生活……。恢复了嗜血本性的Stefan渐渐回忆起自己邪恶的一面。复活过来的Jeremy拥有了可以并和死人交谈的能力。Tyler和Caronline之间迸发出了爱情。Elena也发现了自己对Damen不一样的感情。始祖家庭全部登场。先是Klaus让棺材中Rebekah复活，接着Katherine又释放了Klaus躲避了上千年的吸血鬼猎人Michael。被Klaus杀死母亲Esther也复活了，这一次她的真正目的是要杀死所有的子女。而因佩戴复活戒指死亡次数过多的Alaric出现了另一个杀人狂人格......。